そこは現代とは異なる歴史を歩んでいるもう一つの日本。 桐生鉄道高校に通う高山直人は鉄道運転手を目指す高校二年生。 日本有数の安定企業の一つである國鉄への就職を希望する直人は、 学生鉄道ＯＪＴと呼ばれる研修生制度に応募するのだが、 今年はなぜかどの職種の希望者も公安隊へ配属されることになり、 その資格を得るため西国分寺駅近くにある國鉄中央学園へ通い始めることに……。 そこで直人は、男嫌いで射撃が得意な桜井あおい、成績優秀なお嬢様小海はるか、 体力自慢の岩泉翔の三人となりゆきからチームを組むことになり、 共に訓練を受けるのだが……。

　学生鉄道ＯＪＴへの合格通知を受け取った直人の配属は東京中央鉄道公安室第四警戒班と決まる。 そこで待っていたのは國鉄中央学園でともに学んだ、あおいとはるか、それに翔の三人だった。 いかにもトラブルメーカーといった感じのあおいと一緒ということに一抹の不安を覚える直人。 早速東京駅での勤務が始まるが、物々しく出動していく機動隊を目のあたりにして直人の不安は増すばかり。 一方、あおいは思い描いていた警四での仕事とは異なる業務にイライラを募らせる。 そんな中、駅構内のロッカーに仕掛けられた爆弾が爆発する事件が発生。 五能たち機動隊が不在なため直人たち警四が爆弾を探すことに！？ だが駅構内だけでもロッカーは３０００個以上！――どうなる？

　札沼まり。直人と同じ桐生鉄道高校旅客輸送科で学ぶ高校二年生。 趣味は料理、洗濯、掃除、そして電車などの音を撮ったり集めたりするコト。 通称、音鉄とも言われる、鉄道大好き鉄ガールだ。 電車に乗務するアテンダントになるコトを目指すまりは、 國鉄の子会社であるジャパン食堂株式会社のＯＪＴに参加していた。 そんなまりと一緒に東京駅へ出勤してきた直人が公安隊に配属されて一ヵ月が過ぎようとしていた。 あおいがもめ事を持ち込む以外は特に何事もない日々。 最初は戸惑ってばかりだった公安隊での仕事にも随分と慣れてきていた。 学生鉄道ＯＪＴに参加する前からのつきあいであるまりは直人の変化を感じ取り一抹の寂しさを隠せない。 そんな中、まりの友人のカオルが行方不明になる。事件に巻き込まれたのではないかと直人に相談するまり。 直人たちはカオルの捜索に協力するのだったが――

人気歌手・鹿島乃亜が東京中央公安室の一日班長を務めることになり、 直人たち第四警戒班がその警護役に任命される。 國鉄伊東駅近くの海岸で開催される國鉄主催イベントに出演する乃亜に同行して特急踊り子号に乗り込む警四の面々。 だが、踊り子号の車内では乃亜に鬱陶しがられ、伊東駅では興奮したファンから乃亜をかばった直人が頭を打って気絶するなど散々な出だし。 その上乃亜に脅迫状が届いていることを知らされ、波乱含みのままイベントのリハーサルへ突入!? 不安を抱えたままイベント当日を迎えるが――

朝早く直人はあおいに東京駅地下の訓練施設へと連れ出される。 射撃訓練に実戦訓練とあおいの気の向くまま訓練につきあわされる直人。 それでもなにやらすっきりしない様子のあおい。訓練を終えた直人のところへまりからメールが届く。 明日の非番、直人は母校桐生鉄道高校の新入生歓迎旅行に引率役として参加する予定だった。向かう先は國鉄足尾線。 普段は乗れない貨物専用区間を走れる上にキハ５２に乗れるとあって直人はすっかり浮き足だっていた。 そんな中、東京駅を爆破しようとした犯人の共犯が管轄内に姿を見せたとの連絡が入り、手配書が回ってくる。 東京駅構内の巡回に出た直人とあおいは、その手配犯と思しき男と遭遇。功を焦るあおいは及び腰な直人を引きずって追跡を開始するが…。

　足尾線での不始末の責任を咎められる形で第四警戒班は謹慎処分を受ける。 家でのんびりと過ごしていた直人だが一通の手紙を受け取ったことでムードが一変――それはなんと暗殺予告だったのだ。相談しようとあおいに電話をかけるが繋がらない。 はるかは、スポーツジムで体力強化に努めているところだったが、直人からの電話を受け、慌てて直人のもとへ駆けつける。 國鉄秋葉原駅近くで落ちあう二人。二人は街を逃げ回るはめになるのだったが――

鉄道公安隊高度教育研修へ参加することになった直人たち第四警戒班は、國鉄軽井沢研修所に赴く。 研修でＥＦ６３形電気機関車の運転講習が出来るということに直人は浮かれ気分。 そんな直人にあおいは「足手まといになられたら困るしね。 これからもずっと鉄道公安隊で共にやっていくんだから」とマンツーマンで射撃訓練につきあったり、体力強化のための自主練をすすめてみたりと いつになく積極的にアプローチしてくるが、直人が「自分は運転手になりたいだけで公安隊員になりたいわけではない」という本音をつい口にしてしまったことで喧嘩になってしまう。 不協和音の入ったまま警四は運転講習を迎えるのだったが――

誤解が誤解を呼んで、ますます心が行き違ってしまう直人たち第四警戒班の面々。 天候も大荒れで、どしゃぶりの雨が軽井沢の地を打つ。その豪雨で土砂崩れが発生！　 そんな状況の中、日本臓器輸送システムの職員が、移植手術用の臓器を輸送する為、一刻も早く前橋の病院へ向かわなければならないという。 豪雨の影響で周囲の道はほとんど閉ざされ、ここ軽井沢駅で立ち往生していたのだ。 軽井沢から前橋へ向かうには碓氷峠を下るしかないが、動ける電車はない。 諦めムードの中いつもは冷静なはるかが一人声を上げる。 「私が届けます！　列車が動かないなら線路を走ってでもいくべきです！すぐに出れば横川まで二時間以内に行けるはずです！」 その声に地図をじっと見つめいた直人が応える。方法があるかもしれないと――

豪雨の中、横川に向かう直人たち。 はるか曰く「途中、碓井第３橋梁から横川までは『碓井アプト鉄道』開設のための整備が進んでいるはずだから危険は少ないはず」というが、 実際は下りの勾配が厳しく、スピードも落ちてこず、トンネルが狭すぎてうまく曲がりきれない事態に……。 絶体絶命の状態で、岩泉がとった行動とは！？

札幌で行われる姉妹都市式典に参加する為、地中海にある小さな国アテラから第５位の王位継承権を持つ王子ベルニナが来日。 直人たち第四警戒班はその護衛と旅のガイド役に指名される。 ベルニナを伴った直人たちは上野駅へ向かい、13番線ホームから出発する『北斗星』３号へ乗り込むが、出発直前にあおいから直人へ連絡が入り、 「北斗星を見張っていた黒いスーツにサングラスの怪しい男を追跡している」との言葉を残し 『北斗星』３号に乗り遅れてしまう。 あおい抜きでベルニナの護衛につくことになる直人たちはいかに！？

おやすみ放送と同時に襲撃してきた黒スーツの男たちを直人たちはなんとか撃退する。ベルニナと２人追いつめられピンチに陥った直人を救いだしたのはあおいだった。東北新幹線で仙台駅へ先回りで来て、『北斗星』３号へ乗り込めたのだ。 ひと息吐いていた直人のスマホが鳴る。電話の相手はなんと襲撃犯の一味！？ はるかを誘拐したと告げる犯人は、はるかを人質にベルニナと交換しろと迫ってくる！どうする警四！！

他の面々を帰京させ、『北斗星』３号での不始末の整理を終えた直人と飯田は青森駅に降り立つ。 東京駅まで自分たちの乗る客車を牽引することになるのがガスタービンエンジンを搭載した振り子式気動車キハ381だと知った直人は大喜び。 飯田と二人、東京への旅が始まるが、出発早々エンジンの不調音を感じとった直人はいてもたってもいられず運転室へと乗り込む。 ――はたしてキハ381は無事東京まで辿り着けるのか！？